Сформирована 28 сентября 1920 года в Омске на базе местных караульных батальонов и других частей Омска, Семипалатинска, Новониколаевска как 4-я стрелковая дивизия приказом помощника Главкома по войскам Сибири за № 284 от 21.09.1920 г.
26 октября 1920 года переименована в 1-ю Сибирскую стрелковую дивизию и включена в состав 5-й армии.
15 ноября 1920 года переименована в 29-ю стрелковую дивизию. Вела борьбу с бандитизмом в Восточной Сибири.
В 1920-1921 гг. начальником дивизии был Борис Александрович Андрианов – партийный и государственный деятель, активный участник освобождения Омска от колчаковских войск. Затем его сменил В.Ф. Карпов.
В 1921 году дивизия была передислоцирована в Вятку (ныне – Киров).
На основании этого приказа 30 ноября 1921 г. дивизия стала называться 29-я Вятская стрелковая дивизия.
В июне 1922 года командование дивизией принимает Лапин Альберт Янович.
В сентябре 1923 года ее перебрасывают в Западный военный округ для участия в маневрах.
В марте 1924 года дивизия переводится на территориальное положение с присвоением ей нового наименования – 29-я имени Финского пролетариата стрелковая дивизия. В сентябре 1939 года она вступила в боевые действия на территории Западной Белоруссии (входила в состав 11-го стрелкового корпуса 10-й армии Белорусского фронта). В марте 1940 года командиром дивизии стал полковник Николай Алексеевич Бердников (с 01.07.1921 по 15.05.1925 гг. командир взвода Омской пехотной школы). В июне 1940 года дивизия вступила на территорию Литвы.
4 июля 1940 года ее переформировывают в 29-ю моторизованную. Это было связано с началом создания в Красной Армии механизированных корпусов. 29-я дивизия вошла в 6-й механизированный корпус 10-й армии Западного особого военного округа. В ее командование вступил генерал-майор Бикжанов Ибрагим Паскаевич.
В канун войны ее перебросили под Белосток (ныне – в составе Польши). Материальную часть дивизии составляли: 183 линейных танка БТ, 127 легких плавающих танков Т – 37/38/40.
23 июня дивизия развернулась на фронте Кузница – Сокулка (населенные пункты Западной Белоруссии, ныне – в составе Польши) прикрывая левый фланг группировки советских войск, изготовившихся к контрнаступлению, 25 июня вступила в бой и в течение дня держала позиции, но затем отошла за Свислочь. С 27 июня она оказалась в окружении и за два дня была фактически уничтожена.
30 июня попал в плен старший лейтенант Ющенко Андрей Андреевич, отец бывшего президента Украины В.А. Ющенко.
В плен попал в районе Бобруйска и командир дивизии генерал-майор И.П. Бикжанов. Освобожден из плена 4 мая 1945 года, в декабре 1945 года восстановлен в кадрах Красной Армии. До 1950 года занимал должность начальника военной кафедры Алма-Атинского университета.
19 сентября 1941 года дивизия была расформирована, ее оставшиеся части обращены на доукомплектование стрелковых дивизий.
